当雷诺的探索小队找到了恢复人形的凯瑞甘之后，泰凯斯拿枪对准了凯瑞甘的头部，原来凯瑞甘曾经作为联邦幽灵杀死过蒙斯克的父亲，因此蒙斯克要借助泰凯斯之手除掉凯瑞甘。雷诺为了保护自己的情人，挡住了泰凯斯的子弹，并且拔出了手枪杀死了泰凯斯，最终带着凯瑞甘回到了瓦伦里安的基地——尤摩杨。

瓦伦里安王子为了探索清楚凯瑞甘身上还有多少异虫基因，便派出了一些已驯化的异虫供凯瑞甘实验。结果凯瑞甘搞破坏，控制着异虫大量孵化，很快就将瓦伦里安的实验室攻陷。干掉了实验室的保卫者灭绝者机器人后，凯瑞甘控制着虫群重新回到了牢笼。在雷诺和凯瑞甘打算私奔的时候，蒙斯克的舰队到了，他们打算不惜一切代价消灭凯瑞甘。在慌不择路的逃命中，诺娃封死了一部分逃跑路线，迫使雷诺和凯瑞甘逃往星港，然而星港早已被一架大天使机甲占领。在交战中，凯瑞甘和雷诺被大天使的**分开，凯瑞甘逃进了雷诺的运输机，而雷诺被闻讯前来的诺娃俘获。凯瑞甘进了休伯利安号，得知雷诺没有逃出来，驾驶运输机回到了尤摩杨，找到了当地的一处虫巢，借助虫群的力量摧毁了人类的大炮，以便于雷诺的逃脱，在运输机中，凯瑞甘得到了雷诺被俘获并杀死的消息后，感到十分愤怒和绝望，找到了虫群的生物母舰利维坦，控制了那里的虫群。

得到了自己的虫群后，凯瑞甘去卡亚迪尔和查尔收复自己破碎的虫群，摧毁了人类建立在查尔的堡垒，杀死了沃菲尔德将军；也摧毁了星灵在卡亚迪尔上的势力，阻止了星灵穿梭机的逃脱，又毁掉了唯一一艘逃跑的星灵飞船。当凯瑞甘思考下一步的行动的时候，泽拉图出现了，告诉凯瑞甘在遥远的原生星球泽鲁斯有凯瑞甘需要的原始精华，于是凯瑞甘带领虫群前往泽鲁斯，通过喂食生物质唤醒了古王虫祖尔温。祖尔温告诉凯瑞甘，泽鲁斯有一个比主宰还要古老的原始分裂池，凯瑞甘可以在那里得到力量。凯瑞甘前往原始分裂池，开始进化，在经受了一波又一波的原始异虫的攻击之后，凯瑞甘完成蜕变，变成了原始刀锋女王。变成了原始刀锋女王之后，凯瑞甘杀死了三位原始族群首领，吸收了他们的精华，然后又将闻讯前来吞噬自己的祖尔温杀死，得到了前所未有的力量。

得到了原始力量的凯瑞甘踏上了寻找雷诺的旅程。期间，凯瑞甘联系上了雷诺的期间休伯利安号，舰长马修·霍纳对凯瑞甘的变化大为惊奇。为了得知雷诺的位置，霍纳决定找奥尔兰帮忙破解，而奥尔兰此时是米拉的阶下囚。霍纳找米拉要人，而米拉不给，所以霍纳决定给米拉点教训，开着休伯利安号摧毁了米拉的劫掠者舰队，轰碎了米拉的空间站，直到米拉答应释放奥尔兰这才罢休。奥尔兰破解了帝国网络，得知了雷诺还活着，于是凯瑞甘带着利维坦前往关押雷诺的监狱船摩洛斯号，拆掉了摩洛斯号的防御，救出了雷诺。雷诺对凯瑞甘再次变为虫族大为恼火，放下狠话与凯瑞甘分手，回到了休伯利安号上。

正准备去克哈复仇的凯瑞甘得到了一段未知的灵能信号，循着信号找去，在斯格基尔研究站找到了被感染的斯托科夫。原来斯托科夫并没有死，而是被纳鲁德博士改造成半人半虫的存在。在斯托科夫的授意下，凯瑞甘毁了研究站，找到了纳鲁德博士。纳鲁德博士显露出萨尔那加变形者的原形，释放零度空间对抗凯瑞甘。在斯托科夫的帮助下，凯瑞甘用灵能冲击波将零度空间推了回去，重创了纳鲁德博士，并在进一步的攻击中杀死了纳鲁德博士。

万事俱备的凯瑞甘准备进攻克哈。克哈的防空系统很强，绝大部分空头囊在抵达地面之前就被摧毁了。阿巴瑟为了对付克哈的轨道防空系统，研发出了胆汁喷射体，凯瑞甘成功抵达地面并且保护穿过大气层的胆汁喷射体，得以毁灭克哈的防空系统。为了抵御虫群的进攻，蒙斯克启动了一台灵能
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